ROP-Signalweg: Ursprung an der Schwelle zur Mehrzelligkeit

Pflanzen regulieren ihre Entwicklung mit einer besonderen Gruppe molekularer Akteure. ROP-Proteine, eine Gruppe pflanzenspezifischer Proteine, steuern die Bildung von Pflanzengewebe. Hugh Mulvey und Liam Dolan vom GMI zeigen nun, dass sich ROP-Proteine am Übergang zwischen einzelligem und mehrzelligem Pflanzenleben entwickelten. Die Ergebnisse werden am 30. November im Fachmagazin Current Biology veröffentlicht.

Da Pflanzen nicht mobil sind, haben sie einen ganz anderen Lebensstil als wir. Um zu wachsen und sich zu entwickeln, benötigen Pflanzen eine Bandbreite von molekularen Akteuren und Signalen, die die Gewebe- und Organbildung steuern und fein abstimmen. An einem dieser Signalwege sind ROP-Proteine beteiligt, eine Unterfamilie der RHO-GTPase-Familie, die in den meisten Eukaryoten vorkommt. Die ROP-Unterfamilie unterscheidet sich jedoch von den Proteinen der RHO-GTPase-Familie in Tieren und Pilzen und kommt nur in Pflanzen vor.

Wie Hugh Mulvey, Postdoktorand, und Liam Dolan, Senior-Gruppenleiter am Gregor-Mendel-Institut (GMI) der Österreichischen Akademie der Wissenschaften, bereits festgestellt haben, sind ROP-Proteine in Landpflanzen für die Regulierung der dreidimensionalen Gewebeentwicklung und Organbildung unerlässlich. In ihrer neuen Publikation bestimmten Mulvey und Dolan den Zeitpunkt, zu dem sich die ROP-Signalübertragung entwickelt hat – und fanden heraus, dass dies mit der Entwicklung der Vielzelligkeit bei Pflanzen zusammenfällt. “ROP-Proteine unterscheiden sich von Proteinen der RHO-GTPase-Familie, die in Tieren und Pilzen vorkommen. Es war jedoch unklar, wann sich die ROP-Signalübertragung entwickelte“, sagt Mulvey. „Wir fragten: Kommt ROP nur in Landpflanzen vor, oder ist ROP schon früher, in Algenvorfahren der Landpflanzen entstanden?“

Auffallende Ähnlichkeit in Sequenz und Funktion

Um die Entwicklung von ROP zu untersuchen, kombinierten die Forscher phylogenetische und genetische Untersuchungen. Zunächst verglich Mulvey die ROP-Proteinsequenz in Landpflanzen mit der Sequenz in anderen Streptophyten, dem Stamm, zu dem auch Landpflanzen gehören. Er stellte fest, dass die ROP-Sequenz zwischen Marchantia, einer Modell-Landpflanze, und den mehrzelligen Streptophyten-Algen Klebsormidium und Coleochaete sehr ähnlich ist. Bei einzelligen und kolonialen Streptophytenalgen wie Mesostigma und Chlorokybus war die ROP-Sequenz jedoch unterschiedlich. „Die ROP-Proteinsequenz erwies sich als hoch konserviert zwischen Landpflanzen und Streptophytenalgen, mit Ausnahme von Mesostigma und Chlorokybus“, erklärt Mulvey.

Als Nächstes stellten sich die Forscher die Frage, ob nur die Sequenz des Proteins konserviert ist, oder ob ROP-Proteine von mehrzelligen Streptophyten-Algen und Landpflanzen auch ähnlich funktionieren. Marchantia dient als perfektes Modell für die Komplementationsstudien, die zur Klärung dieser Frage erforderlich sind. Bei diesen Studien wird ein ausgeschaltetes Protein einer Art durch ein verwandtes Protein, ein so genanntes Homolog, einer anderen Art ersetzt. Im Gegensatz zu Arabidopsis, die 11 ROP-Gene besitzt, hat Marchantia nur ein ROP-Gen. Dies ermöglicht es den Forschern, das ROP-Gen in Marchantia isoliert zu untersuchen.

Für die Komplementierungsexperimente führte Mulvey Versuche mit Marchantia-Pflanzen durch, denen das eigene ROP-Protein fehlte, und schleuste das ROP-Homolog aus drei verschiedenen Algenarten ein. Als das ROP-Homolog aus Coleochaete oder Klebsormidium, also mehrzelligen Algen, in die Marchantia-ROP-Mutante eingeführt wurde, wuchs sie wie Pflanzen mit dem nativen Marchantia-ROP-Protein. Dies zeigt, dass die ROP-Homologe aus Coleochaete oder Klebsormidium anstelle des ROP-Proteins von Marchantia funktionieren können. Wurde jedoch das ROP-Homolog aus Chlorokybus verwendet, entwickelten sich die Marchantia-Pflanzen nicht normal. „Es ist nicht nur die ROP-Sequenz, die zwischen mehrzelligen, fadenförmigen Streptophytenalgen und Landpflanzen ähnlich ist, sondern auch die Funktion.“

Auf dem Weg zu einem mehrzelligen Körperbau

Durch die Kombination von phylogenetischen und genetischen Komplementationsstudien konnten Mulvey und Dolan feststellen, dass die ROP-Signalübertragung im Streptophytenzweig der Pflanzen weitgehend konserviert ist: „ROP ist seit dem letzten gemeinsamen Vorfahren der fadenförmigen Streptophytenalgen und der Landpflanzen in hohem Maße konserviert“, sagt Dolan. „Dies fällt mit dem Punkt in der Evolution zusammen, an dem sich in dieser Linie die Mehrzelligkeit entwickelte.”

Bislang verstehen wir nur wenig über die genetische Grundlage, die für den Übergang von einer einzelligen zu einer mehrzelligen Lebensweise notwendig ist. Der Übergang von einer einzelligen zu einer mehrzelligen, fadenförmigen Lebensform erforderte die Entwicklung von Mechanismen, die das Zellwachstum und die Zellteilung auf eine einzige Richtung beschränken und die die entstandenen Zellen nach der Teilung zusammenhalten. Der Zeitpunkt der Entwicklung von ROP fällt mit dem Punkt in der Evolution zusammen, an dem dieser Übergang vermutlich stattgefunden hat, fügt Mulvey hinzu. „Da die ROP-Proteine in Landpflanzen bekanntlich das polarisierte Zellwachstum und die Ausrichtung der Zellteilung kontrollieren, spekulieren wir, dass die Evolution der ROP-Signalübertragung in dieser Abstammungslinie zur Evolution der Mehrzelligkeit und zum morphologischen Übergang zu einem mehrzelligen Körperplan beigetragen haben könnte.“

Originalpublikation:

Hugh Mulvey, Liam Dolan. RHO of plant signalling was established early in streptophyte evolution. Current Biology. DOI: 10.1016/j.cub.2023.11.007

Weitere Informationen:

https://bit.ly/ROP-origin

http://www.gmi.oeaw.ac.at